Summer 2008

Seekor ikan mas menyelinap pergi dari rumah dan mengapung di belakang ubur-ubur. Setelah terjebak dalam toples kaca, ia hanyut ke pantai tempat ia dibebaskan oleh Sousuke, seorang bocah laki-laki berusia lima tahun yang tinggal bersama ibunya Lisa di sebuah rumah di tepi laut sementara ayahnya Koichi bekerja di kapal penangkap ikan. Setelah menyembuhkan luka di jari Sousuke dengan menjilatinya, ikan mas tersebut dinamai Ponyo oleh teman barunya.

Tidak diketahui Sousuke, Ponyo sudah memiliki nama dan keluarga. Ayahnya Fujimoto, seorang penyihir yang meninggalkan kemanusiaannya untuk hidup di bawah air, dengan panik mencari putrinya, Brunhilde. Ketika ditemukan dan ditangkap, Ponyo menolak nama kelahirannya dan menyatakan bahwa dia ingin menjadi manusia. Menggunakan kekuatan yang diterima dari darah Sousuke, dia menumbuhkan tangan dan kaki dan melarikan diri ke permukaan sekali lagi. Tapi sihir yang dilepaskan ke laut menyebabkan ketidakseimbangan di alam, menyebabkan Bulan mulai jatuh dari orbit dan pasang surut tumbuh semakin kuat. Bersatu kembali dengan Ponyo, Sousuke harus lulus ujian kuno untuk memulihkan ketertiban di dunia dan membiarkan temannya hidup sebagai manusia.

Sebuah pembunuhan ganda terjadi di kompleks apartemen Ogawa yang baru dibangun di jantung kota Mifune. Si pembunuh Tomoe Enjou, telah melarikan diri dengan panik. Yang anehnya dia tidak dikejar oleh polisi dan kabar kejadian belum dilaporkan melalui media. Setelah Shiki Ryougi membela Tomoe dari sekelompok preman, dia mengizinkannya untuk menggunakan tempat tinggalnya sebagai tempat persembunyian. Namun, beberapa hari kemudian, Tomoe kaget bukan main mengetahui kalau ibunya masih hidup, meski dia yakin bahwa membunuhnya dia bunuh.

Secara kebetulan, Mikiya Kokutou sedang menyelidiki apa yang diasosiasikan oleh rekannya Touko Aozaki sehubungan dengan pembunuhan di kompleks apartemen itu. Saat dia menemukan lebih banyak informasi tentang kejadian tersebut, Mikiya menaruh minat khusus pada Tomoe. Memutuskan untuk menyelidiki dia lebih lanjut, Mikiya segera menemukan kebenaran mengganggu kompleks Ogawa kuno.

Sebuah kelompok misterius membuat serangan kejutan di Konoha, yang mengakibatkan kerusakan besar bagi Konoha. Mimpi buruk Perang Dunia Shinobi bisa menjadi kenyataan. Sasuke, yang meninggalkan Konoha untuk membunuh saudaranya, Itachi, muncul untuk kedua kalinya dihadapan Naruto di lokasi yang tidak diketahui.